Tarihsel kayıtlarda ilk kez 806'da bir kraliyet mülkü olarak adı geçen kent, 1250'de berat aldı ve 1392'de düklük merkezi oldu. Bavyera-Ingolstadt Düklüğü, 1447'de Wittelsbach hanedanının Bavyera-Landshut koluna, 1503'te de Bavyera-Münih koluna geçti. Almanya'da hümanizm ve Karşı-Reform hareketlerinde önemli rol oynayan Bavyera Üniversitesi 1472'de Ingolstadt'da kuruldu, ama 1802'de Landshut'a, 1826'da da Münih'e taşındı. 1800'de Fransızlar'ın aldığı kentin surları yıkıldı, 1828 ile 1848 arasında kent onarıldı. 19. yüzyılda bir garnizon ve kale kenti olan Ingolstadt II. Dünya Savaşı'nda ağır yıkıma uğradı. Daha sonra yeniden inşa çalışmalarıyla hızla gelişti.
Eski kentin bir bölümü görkemli Haç Kapısı'nın yer aldığı 14. yüzyıl surlarıyla çevrilidir. Burada ortaçağdan kalma çok sayıda ev ve kilise de bulunur. İlginç yapılar arasında geç gotik üslupta tuğladan yapılmış Meryem Ana Katedrali (1425-1500), içinde bir müze bulunan düklük şatosu (1420), eski Bavyera Üniversitesi binaları ve geç barok üsluptaki Maria de Victoria Kilisesi (1732-36) sayılabilir. Eski kent merkezi parklarla çevrilerel sanayi ve konut alanlarından ayrılmıştır.
Bir ağır sanayi, demiryolu ve petrol işleme merkezi olan Ingolstadt, petrol boru hatlarıyla Cenova ve Trieste (İtalya) ile Marsilya (Fransa) bağlanır.