Fontbonne Üniversitesi adını, Fransız Devrimi'nden sonra 1808'de St. Joseph Rahibeleri Cemaati'ni (CSJ) yeniden kuran Rahibe St. John Fontbonne'dan alır. Bir buçuk asırdan fazla bir süre önce, 1650'de, Sisters of St. Joseph Fransa'nın DePuy kentinde kurulmuştu. Fransız Devrimi sırasında kız kardeşler evlerine dönmek zorunda kaldılar ve topluluk dağıtıldı. Yeniden kuruluştan yaklaşık 28 yıl sonra, St. Joseph'in altı Sisters 1836'da Amerika Birleşik Devletleri'ne geldi ve güney St. Louis, Missouri'de küçük bir topluluk olan Carondelet'te Amerikan köklerini kurdular. Beş yıl sonra, 1841'de kızlar için St. Joseph Akademisi'ni açtılar.
Rahibeler sonunda, 20. yüzyılın başlarında bir ihtiyaç olan kadınlara yüksek öğrenime erişim sağlamak için bir kolej kuracaklardı. Fontbonne Koleji'nin ilk dersleri 1923'te Güney St. Louis'deki Carondelet'te yapıldı ve iki yıl sonra okul şimdiki Clayton kampüsüne taşındı.
CSJ'nin güç ve istikrar mirası, tarikatın orijinal belgelerinde bulunan ve sonraki yüzyıllar boyunca diğer kayıtlarda tekrarlanan değerlerden kaynaklanmaktadır. Bu uzun CSJ tarihi boyunca en az sekiz değer tanımlanabilir: kalite, saygı, çeşitlilik, topluluk, adalet, hizmet, inanç ve Katolik varlığı.
Fontbonne Üniversitesi hizmet geleneği ve St. Joseph Cemaati değerlerine dayanmaktadır. Geleneğe bağlılık, Fontbonne'u geleceğe taşımaya devam ediyor.