1969-1971 ve 1977-1983 yılları arasında Ankara Üniversitesi Siyasal Bilgiler Fakültesi İktisat Tarihi ve İktisadi Doktrinler kürsüsünde, 1991-1993 yılları arasında ODTÜ ve 1993-1998 yılları arasında Boğaziçi Üniversitesi Tarih bölümlerinde öğretim üyeliği yaptı. Ayrıca yurtdışında, Birmingham Üniversitesi ve Harvard Üniversitesi'nde ders verdi. Boğaziçi Üniversitesi Atatürk Enstitüsü müdür yardımcılığında bulundu. 1989-1993 yılları arasında Ana Britannica Ansiklopedisi tarih danışmanlığı yaptı. Türkiye Ekonomik ve Toplumsal Tarih Vakfı kurucu üyelerindendir.
Halen Sabancı Üniversitesi Sanat ve Sosyal Bilimler Fakültesi'nde öğretim üyesidir.
Araştırma alanları, 20. yüzyıl Türk milliyetçiliği ve milliyetçi historiyografisi, Avrupa ortaçağ tarihi ve Osmanlı sosyal ve ekonomik tarihine ilişkin karşılaştırmalı perspektifler, Türk ulus-devletinin ve ulusal belleğinin inşası olarak sıralanabilir.
Halil Berktay, bir dönem Taraf gazetesinde köşe yazarlığı da yaptı.