Fatih Sultan Mehmet Han dönemi ileri gelenlerinden Çakır Ağa tarafından 1453 yılında yaptırılmıştır.
Fatih Sultan Mehmet döneminde sekbanbaşı olarak görev yapan Çakır Ağa, bu cami dışında İstanbul’da dört cami, Silivri’de büyük bir zaviye ve Bursa’da bir hamam yaptırmıştır. Çakır Ağa Camisi, daha önce 1905 ve 1973 yıllarında da onarım görmüştü
2015 yılında kapsamlı bir restorasyondan geçmiştir.